Глухівська єпархія була заснована рішенням Священного Синоду УПЦ 22 червня 1993 року, в зв’язку з чим, Сумська єпархія була поділена на дві: Сумсько-Охтирську і Глухівсько-Конотопську. На підставі цього рішення в Глухівську єпархію ввійшли 8 північних районів Сумщини (Глухівський, Буринський, Конотопський, Кролевецький, Путивльський, Серединобудський, Шостинський і Ямпольський).

Першим єпископом на відроджену Глухівську кафедру було призначено нинішнього єпископа Кіровоградського і Олександрійського Пантелеймона. З 1999 року правлячим архієреєм єпархії з титулом єпископ Конотопський і Глухівський є Преосвященний єпископ Інокентій.